Nordenburg wurde 1366 erstmals als Wildhaus des Ordens erwähnt. 1405 erfolgte die Stadtgründung und im Jahre 1407 verlieh ihr Hochmeister Ulrich von Jungingen die kulmischen Stadtrechte.

Durch Stadtbrände wurde Nordenburg im Mittelalter mehrfach zerstört. Pest und Cholera dezimierten immer wieder die Bevölkerung. Die Stadt am Flüsschen Aschwöne (Swine) war Mittelpunkt und Markt eines weiten landwirtschaftlichen Einzugsgebietes und hatte seit 1898 auch Eisenbahnanschluss nach Königsberg (Pr.) und Angerburg.

Im Ersten Weltkrieg kurzzeitig von den Russen besetzt, kam Nordenburg ohne größere Zerstörungen davon. Trotzdem übernahm der Berliner Stadtbezirk Grunewald die Patenschaft für den Wiederaufbau. 1920 wurde die Kleinbahn nach Insterburg gebaut, in der Folgezeit eine weitere nach Barten. Im Jahre 1939 lebten in Nordenburg 3.173 Einwohner.

Am 25. Januar 1945 wurde die Stadt von russischen Truppen besetzt und in der Folgezeit fast restlos zerstört. Vom einstigen Stadtzentrum kündet heute nur noch die Turmruine der Ordenskirche. Heute gehört Nordenburg (russ.: Krylowo) größtenteils zum Königsberger Gebiet (Kaliningradskaja oblast) der Russischen Föderation und hat etwa 500 zumeist russische Einwohner. Die innerostpreußische Grenze verläuft unmittelbar südlich der Stadt, der Nordenburger See und einige Ortsteile Nordenburgs liegen bereits in der polnischen Wojewodschaft Ermland-Masuren. Dieser See wurde durch die herrlichen Naturbücher Walter von Sanden-Gujas bekannt.